ศาสตราจารย์ ดร.ฉัตรทิพย์ นาถสุภาเข้ารับราชการเป็นอาจารย์ประจำในจุฬาลงกรณ์มหาวิทยาลัยตั้งแต่ พ.ศ. 2505 คือตั้งแต่จบการศึกษาปริญญาตรี และเมื่อมีการก่อตั้งคณะเศรษฐศาสตร์ขึ้นเมื่อ พ.ศ. 2513 อาจารย์ฉัตรทิพย์ได้ย้ายมาประจำที่คณะนี้และร่วมบุกเบิกช่วยวางรากฐานสร้างความแข็งแกร่งแก่วงการวิชาการด้านเศรษฐศาสตร์ของประเทศไทยและในนานาประเทศอย่างแข็งขันจนเกษียณอายุราชการเมื่อ พ.ศ. 2544 รวมเวลาราชการได้เกือบ 40 ปี

อาจารย์ฉัตรทิพย์เริ่มจากการเป็นอาจารย์ประจำในคณะฯ เลื่อนเป็นหัวหน้าภาควิชาเศรษฐศาสตร์ระหว่างประเทศเมื่อ พ.ศ. 2517 และเป็นคณบดีเมื่อ พ.ศ. 2522 ต่อจาก ดร.วารินทร์ วงศ์หาญเชาว์ ด้านตำแหน่งทางวิชาการ อาจารย์ได้รับการแต่งตั้งเป็นผู้ช่วยศาสตราจารย์เมื่อ พ.ศ. 2514 เป็นรองศาสตราจารย์ พ.ศ. 2519 และได้รับการโปรดเกล้าแต่งตั้งเป็นศาสตราจารย์ในสาขาวิชาประวัติศาสตร์เศรษฐกิจในปี พ.ศ. 2538 ตลอดเวลารับราชการ อาจารย์ฉัตรทิพย์ได้มีบทบาททางวิชาการอย่างสูงและเข้มข้นมาก โดยนอกจากด้านการสอนและการวิจัยในประเทศแล้ว ท่านอาจารย์ยังได้รับการเชิญจากมหาวิทยาลัยในต่างประเทศหลายแห่งให้ไปดำรงตำแหน่งศาสตราจารย์อาคันตุกะ (Visiting professor) บ้าง เมธีอาคันตุกะ (Visiting Guest Scholar) บ้าง รวมทั้งเมธีวิจัย (Visiting research fellow) ในมหาวิทยาลัยที่มีชื่อเสียงในต่างประเทศเป็นระยะๆ นับตั้งแต่ พ.ศ. 2515 เรื่อยมาจนเกษียณอายุ อาทิ ประเทศฟิลิปปินส์ ญี่ปุ่น เนเธอร์แลนด์ รวมทั้งสหรัฐฯ โดยเฉพาะประเทศญี่ปุ่นบ่อยถึง 6 วาระด้วยกัน ระหว่าง พ.ศ. 2522 -2547